El primer edificio se inició en 1859, sobre los cimientos del antiguo convento de Santo Domingo. Según José Fontana, se aprovecharon parte de sus muros. Se lo conoció como "Teatro de 1859" y albergó representaciones artísticas locales.
En 1869 el edificio fue ocupado por la tienda "Rodríguez y Azás". Luego, la Municipalidad lo adquirió para construir una terraza pública. Hasta fines de esa década, siguió funcionando como teatro improvisado.
Actuaron allí compañías de Buenos Aires y Paraguay, como la Dramática Española, Pilar Doma, Madame Galetti y la bailarina Giuseppina Morlacchi.
En 1905 comenzó la construcción del edificio actual, con estilo Belle Époque. Artículos periodísticos destacaban sus esculturas, pilastras corintias, frisos y coronamientos.
Fue considerado un lujo arquitectónico para Corrientes, según estos mismos artículos. Además de teatro, funcionó como cine y sede del Club de la Aurora.
En 2005, el Teatro Vera fue declarado Monumento Histórico Nacional. Desde entonces, tuvo varias restauraciones.
Fuentes: archivos periodísticos entre 1967 y 2012 más registros públicos.